然而祢豆子在恢复意识后虽然仍然认得炭治郎，但是并没有找回身为人类的意识，而且智力和行为举止也全部退化到了幼儿的水平并且变得无法说话。
此后，义勇将炭治郎引荐给了自己住在狭雾山的师傅鳞泷左近次。于是，炭治郎就将已经能自由改变身体大小的妹妹装进了竹筐以避开太阳，朝着狭雾山前进了。
在经过一座佛堂时，兄妹二人意外地遭遇了一只食人恶鬼。为了保护哥哥，祢豆子强忍住了佛堂内血的诱惑，一脚将佛堂鬼的脑袋踢飞，并和哥哥合作将其身体推下悬崖。随后，兄妹二人在赶来救援的鳞泷左近次的安排下，一同前往狭雾山。
入队选拔篇在炭治郎接受鳞泷指导的的两年修行期间，祢豆子为了脱离鬼舞辻无惨的控制而进入了沉睡，并在这个过程中逐渐改造了自己的身体，最终成功使自己变成了可以通过睡觉来补充体力的体质。
与此同时，鳞泷为了确保祢豆子彻底不会伤害人类，因而对其下达了暗示，使得祢豆子在潜意识里将所有人类视为自己的家人，而鬼则是要驱逐的敌人。
在哥哥完成了最终选拔并回到狭雾山时，祢豆子刚好起床，便一脚踹开了门去迎接哥哥。在看到由于身体过度疲劳而倒地的炭治郎之后，祢豆子立刻跑上前去抱住了许久不见的哥哥。随后，在缩小身体钻进了鳞泷特制的箱子以后，由炭治郎背着、跟随炭治郎一同前去执行任务。
之后，炭治郎于邻近镇子上发掘出了女孩失踪事件的真相。在炭治郎面对幕后黑手沼鬼时，祢豆子在关键时刻从其背后的箱子中现身，并一脚踢飞沼鬼。之后，在炭治郎前去斩杀沼鬼本体时，由于鳞泷的心理暗示而一直保护着在场的和巳先生和被沼鬼掳走的时江小姐。
一直在一起在和哥哥前往浅草时，由于炭治郎闻到无惨的气味而被暂时留在了卖乌冬面的丰先生的面摊处。因为嘴上堵着竹棍而且还不吃面，使得丰先生觉得祢豆子看起来很奇怪。随后祢豆子和哥哥一同前往了与无惨为敌的鬼——珠世和愈史郎的居所。由于珠世和愈史郎都仅仅是依靠服用少量买来的人血来代替吃人肉，祢豆子因此将二人当成了人类，没有产生敌意。
在迎战面对无惨派来暗杀炭治郎的矢琶羽和朱纱丸二鬼时，祢豆子一直努力地和朱纱丸周旋着，帮助炭治郎争取时间。最终在炭治郎成功斩杀矢琶羽之后，珠世也依靠血鬼术使得朱纱丸说出了禁忌，接着便令其自灭。与此同时，祢豆子也因为吸入了珠世的血鬼术的味道而陷入了异常状态。最后在珠世请求炭治郎将妹妹留下以保证她安全时，祢豆子却主动抓住了哥哥的手，尽管祢豆子变得没法说话，但炭治郎也完全明白——妹妹是不想和自己再度分开。
鬼之家篇被哥哥带着前往鬼之家执行任务。在鬼之家外，炭治郎为了保护正一和照子，而将装着的祢豆子的箱子留在了屋外，并拜托二人照顾。但是没过多久，由于祢豆子在箱子里发出了声响将，因而两个孩子吓跑跑进了鬼之家。
在我妻善逸和嘴平伊之助接连脱出鬼之家后，由于伊之助闻到了箱子里自己的味道而差点被其劈开箱子，幸好有善逸拼命阻拦了伊之助。
一行人抵达藤之家后，祢豆子在众人就寝前从箱子里爬出，结果直接令善逸对自己一见钟情。由于善逸不断跟着自己，为了甩开善逸，祢豆子随即就躲到了哥哥身后，但并没什么效果。
在哥哥险些被下弦之伍·累所杀时，祢豆子主动从箱子中跑出，并以身体替哥哥挡下了累的丝线而被其割伤。随后，追求所谓“家族羁绊”的累便意图从炭治郎身边抢走祢豆子，并将其变为自己的妹妹。由于被炭治郎拒绝，祢豆子随即便被累用丝线绑起来倒吊在了空中而无法动弹，同时被丝线严重割伤。
不过，为了恢复伤势，祢豆子便选择在这个状态下进入了沉睡，以恢复体力。之后，在炭治郎回忆起了父亲的神乐舞和火之神神乐呼吸，并打算用火之神神乐·圆舞和累同归于尽之时，祢豆子潜意识里出现了母亲葵枝的灵魂，并不断的呼唤着自己。
最终，祢豆子在母亲的请求下苏醒并完成了觉醒，第一次发动了血鬼术·爆血，成功地烧掉了累的丝线，化解了其攻击，同时将自己燃烧的血附在了炭治郎断掉的日轮刀上使之变成了赫刀，最终帮助哥哥成功斩断了累的脖子。但累因在被斩首前用丝线自行切断了脖子而保住了一命。
在累被赶来的支援的义勇斩杀之后，祢豆子因被义勇认出而被放过，但紧接着虫柱·蝴蝶忍就赶来试图斩杀祢豆子。
就在此时义勇挺身而出拦住了忍，同时要求炭治郎立刻带着祢豆子逃走。在逃走时，炭治郎立刻就被赶来的栗花落香奈乎打昏，而祢豆子尽管放心不下哥哥，但因为哥哥昏迷前的嘱托而被迫逃走。
尽管祢豆子一开始通过使身体变小而接连躲开了香奈乎的斩击，但因为脚程变小而很快就被香奈乎追上。然而由于鬼杀队主公的命令，最终炭治郎和祢豆子被带回了鬼杀队总部接受审判。
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