天文十四年（1546）年4月8日，甲骏联军和三好-长尾联军在愿教寺展开血战。双方你来我往，几乎将这座古寺打得千疮百孔，却仍然没能分出胜负。另一边，本打算回援的陶隆房在看到愿教寺的战局稳定下来后，也腾出手来，全力猛攻身前的北畠军、北条军。
与此同时，本想绕到随林寺偷袭东寺的织田信长在看到大友军回援以后，果断北上，从东寺和长福寺之间横穿而过，径直向着主战场愿教寺西北的法光寺而去。但织田家这一走，可就把北军的侧翼给卖了，正在长福寺东北抵抗大内军的南军各部的左侧现在处于无人防守的状态。
大友军自然不会放过这样的好机会，稍作休整后，立刻从东寺反身东进，再次杀向了长福寺。北畠晴具本来正在一线指挥作战，一直到大友军冲到寺外了才注意到异动。可寺内留守的少数北畠军根本不是对手，瞬间被大友军突入了长福寺核心。大友军和大内军一北一西，两面共同夹击东山桥和长福寺间的北畠军和北条军。
北畠军瞬间就是阵脚大乱，关键时刻还是北条纲成站出来力挽狂澜。他带着自己的旗本逆着人流西去，冲到长福寺东门口挡住了汹涌而来的大友军，为南军争取了时间。斋藤道三一看局势恶劣到这种地步了，也不好继续坐视不理，赶忙派人过河支援，但还是陷入了颓势。
另一边，天高任鸟飞的织田军则一路北上，当着愿教寺周围四家军队的面，大摇大摆地向着法光寺冲去。
“织田信长怎么在这里？”武田晴信看到织田家的旗号后，惊讶地嘴巴都合不拢了，回头一看，才发现南边的战局已经恶劣到了这种程度。
“又是织田军。”三好长庆眯着眼打量着那面木瓜纹下的青年武士，“不按常理行事者，最需留意。只有3000人而已，他就两般闹出这样的名堂。若是给他人，整个天下不得被他搅反了天？”
“织田三郎到了这里？”今川义元诧异地看了眼织田信长的马印，余光里却看到了本阵发现燃起的狼烟。朝着本阵方向望去，可以看到一面今川家的二引两旗在快速出现在视野可及的范围内——那是留守本阵的太原雪斋派来向自己传令的吗？
随后，那面旗帜不断挥舞——这是让今川军向西南挺近的指示。
“西南——”今川义元于是扭过头去——那是东寺的方向。在大友军离开了东寺后，那里已经几乎是空置的了。
“去通知大膳殿下，准备撤离战场，今川军要去东寺，和他说是雪斋大师的指示。”今川义元于是向早坂奈央吩咐道。虽然眼前的战况极度焦灼，两边几乎都是吊着一口气在奋战，谁也不愿意轻易退缩——但今川义元还是选择毫不犹豫地相信太原雪斋的判断。
“既然是雪斋大师吩咐的……”得到通知的武田晴信尽管遗憾万分，但他也知道以今川义元的性子，此刻肯定会听太原雪斋的话撤退，自己也没有办法单独坚持下去了，“那就照做吧。”
在各自发动一轮佯攻后，今川军和武田军各自退出战场。随后武田军转向列阵，掩护今川军撤离，今川军则飞速向西南挺近，直奔东寺而去。就在大友军完整地夺回东福寺之际，东寺也被今川军拿下了。随后武田军也尾随而来，进驻了随林寺。眼看侧后方受到威胁，大友军也不敢继续进攻，而是开始在东福寺稳固防守，北畠军、北条军和斋藤军终于得到了喘息的机会。
另一面，腾出手的三好军则开始试图寻捕满地图乱窜的织田军。而长尾军则不管不顾，仿佛一个认准武田晴信的痴汉一样，直接追击武田军就往随林寺而来。
而织田信长这次的路线更加飘忽不定了，居然没往二条城和皇宫去，反而在占领法光寺后，直接走小巷往东北的新善光寺绕去，让北上法光寺的三好军扑了个空。紧接着，织田军直接从七条大桥上跑了过去，窜到了鸭川东岸——第一次京都合战时，就是织田军从鸭川东岸窜到鸭川西岸，把战局彻底打乱——这次他们反而是反过来了。
驻扎在七条大桥旁的三十三间堂里的部队是一色军和三村军这两支鱼腩，而三十三间堂因为上一战中的大火，院墙损毁非常严重。以至于一色军和三村军看到神兵天降般出现的织田军时，吓得根本不敢动弹，还以为整个北军的一线部队都瓦解了
而织田信长也没有搭理他们的意思，径直南下，直奔泷尾神社而去。泷尾神社内的山名军和河野军本来正在全力应付朝仓-浅井联军的攻势，丝毫没有注意到背后的不速之客。织田信长直接打破北门，突入神社内，泷尾神社瞬间陷入了极大的混乱之中。
朝仓宗滴见状，立刻指示浅井军让开泷尾神社的东门，而朝仓军则猛攻南门和西门，围三缺一。他只想拿下泷尾神社，不愿意和困兽犹斗的关西军队死拼而付出伤亡，自然乐意放他们离开。军心大乱的山名军和河野军也领了情，二话不说就开门逃窜，投奔智积院的游佐军和波多野军去了，泷尾神社也被南军成功占领。
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